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BMC Medicine volume 21, Numéro d'article : 198 (2023) Citer cet article

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La détermination du grade et du statut des marqueurs moléculaires des gliomes intramédullaires est importante pour évaluer les résultats du traitement et le pronostic. La biopsie invasive pour pathologie comporte généralement un risque élevé de lésions tissulaires, en particulier de la moelle épinière, et il n'existe actuellement aucune stratégie non invasive pour identifier le type pathologique de gliomes intramédullaires. Par conséquent, cette étude visait à développer un modèle d'apprentissage automatique non invasif pour aider les médecins à identifier le grade de gliome intramédullaire et le statut de mutation des marqueurs moléculaires.

Un total de 461 patients de deux établissements ont été inclus, et leurs imageries par résonance magnétique pondérées en T2 sagittales (SAG) et transversales (TRA) et leurs données cliniques ont été acquises en préopératoire. Nous avons utilisé un modèle d'apprentissage en profondeur basé sur un transformateur pour segmenter automatiquement les lésions dans les phases SAG et TRA et extraire leurs caractéristiques radiomiques. Différentes représentations de caractéristiques ont été introduites dans les réseaux de neurones proposés et comparées à celles d'autres modèles traditionnels.

Les coefficients de similarité des dés du transformateur Swin dans les phases SAG et TRA étaient respectivement de 0,8697 et 0,8738. Les résultats ont démontré que les meilleures performances ont été obtenues dans nos réseaux de neurones proposés basés sur des caractéristiques de fusion multimodale (SAG-TRA-cliniques). Dans la cohorte de validation externe, les aires sous la courbe caractéristique de fonctionnement du récepteur pour les tâches de prédiction du statut gradué (WHO I–II ou WHO III–IV), de l'alpha thalassémie/syndrome de retard mental lié à l'X (ATRX) et de la protéine tumorale p53 (P53) étaient de 0,8431, 0,7622 et 0,7954, respectivement.

Cette étude rapporte une nouvelle stratégie d'apprentissage automatique qui, pour la première fois, est basée sur des caractéristiques multimodales pour prédire le statut de mutation ATRX et P53 et les grades des gliomes intramédullaires. L'application généralisée de ces modèles pourrait fournir de manière non invasive des informations pathologiques plus spécifiques à la tumeur pour déterminer le traitement et le pronostic des gliomes intramédullaires.

Rapports d'examen par les pairs

Les gliomes intramédullaires (IMG) sont les tumeurs primitives de la moelle épinière les plus courantes, représentant environ 80 % des tumeurs de la moelle épinière et 2 à 4 % des tumeurs du système nerveux central [1]. Le grade tumoral et les caractéristiques génétiques et histologiques des gliomes sont considérés comme affectant leur pronostic et leur réponse au traitement. La cinquième édition de la classification OMS des tumeurs du système nerveux central (WHO CNS5) encourage l'application des caractéristiques moléculaires pour le diagnostic et le classement. En général, l'examen anatomopathologique et l'immunohistochimie (IHC) pendant la chirurgie ou la biopsie sont nécessaires pour analyser les biomarqueurs moléculaires tumoraux [2, 3]. Sans orientation pathologique, les options thérapeutiques pour les patients inaptes à la chirurgie ou ceux qui choisissent un traitement non chirurgical peuvent être limitées. Bien que relativement sûrs, ces examens invasifs peuvent endommager le tissu normal du cerveau ou de la moelle épinière. En raison de la structure neurale très dense de la moelle épinière, toute blessure mineure peut causer des dommages permanents à la fonction corporelle [4]. Par conséquent, la biopsie n'est pas adaptée aux DIM et, par conséquent, la demande d'approches alternatives non invasives pouvant offrir des preuves génétiques et histologiques des DIM a augmenté [5].

Une classification précise des IMG en préopératoire est cruciale pour que les médecins élaborent un plan de traitement approprié. L'imagerie par résonance magnétique (IRM) préopératoire reste la technique la plus largement utilisée et la plus efficace pour détecter les lésions de la moelle épinière en pratique clinique. De plus en plus de preuves ont révélé la faisabilité de l'utilisation de l'IRM pour prédire le type de gliome et de biomarqueurs moléculaires, tels que IDH1, Ki67 et H3-K27M, via l'apprentissage automatique ou la méthode d'apprentissage en profondeur [6,7,8]. Cependant, seul un nombre limité d'études ont tenté de prédire les marqueurs et la classification des IMG basés sur l'IRM en raison du manque de formation suffisante dans ces tumeurs rares [9, 10].

Bien que les IMG et les gliomes cérébraux soient tous deux dérivés de cellules gliales, les caractéristiques moléculaires des IMG primaires sont significativement différentes de celles des gliomes cérébraux [11, 12]. Comme résumé dans le WHO CNS5, les génotypes du site de mutation de gènes tels que l'isocitrate déshydrogénase (IDH), la protéine tumorale p53 (P53) et l'alpha thalassémie/syndrome de retard mental lié à l'X (ATRX) sont des indicateurs importants pour la classification des gliomes [13]. Malgré les mutations IDH couramment mentionnées dans les gliomes cérébraux, les mutations IDH sont rares chez les IMG. L'absence de mutations IDH dans la colonne vertébrale ne peut pas être utilisée pour distinguer les astrocytomes diffus de grade I et II. De plus, IDH IHC serait inefficace car la plupart des IMG sont dépourvus de la mutation classique IDH1 p.R132H [12]. Par conséquent, la détermination du statut de mutation d'ATRX et de P53 chez les IMG est particulièrement importante.

La présente étude visait à développer une méthode préopératoire non invasive pour prédire le grade IMG et le statut mutationnel des marqueurs moléculaires. Dans ce but, nous avons analysé rétrospectivement les IRM préopératoires de patients porteurs de DIM dont les statuts de mutation ATRX et P53 ont été testés par IHC. Dans la conception expérimentale, plusieurs représentations de caractéristiques et des modèles d'apprentissage automatique traditionnels ont été comparés pour explorer l'effet prédictif supérieur. Après avoir exploré la représentation supérieure des caractéristiques de nouveaux modèles d'apprentissage automatique, notamment WHO-Mind, ATRX-Mind et P53-Mind, des méthodes ont été développées pour classer avec précision le grade de gliome et prédire les statuts de mutation ATRX et P53 des IMG. De plus, une validation externe rigoureuse a été effectuée pour vérifier la généralisabilité de la méthode proposée.

Cette étude rétrospective a été approuvée par les comités d'éthique de l'hôpital Tsinghua Changgung de Pékin (hôpital 1) et du premier hôpital affilié de l'université de Zhengzhou (hôpital 2) et a été menée conformément aux principes de la Déclaration d'Helsinki. L'exigence d'obtenir un consentement éclairé a été levée.

Nous avons collecté les dossiers des patients de deux hôpitaux (hôpital 1 : janvier 2015 à avril 2021 et hôpital 2 : février 2017 à octobre 2021). Les critères d'inclusion des patients étaient l'examen IRM préopératoire, le diagnostic pathologique des IMG selon le CNS5 de l'OMS et le statut ATRX et mutation P53 confirmé par l'IHC. Les patients ayant subi une biopsie, une chimiothérapie et une radiothérapie et ceux présentant des métastases IMG de gliome cérébral ont été exclus. Après le dépistage initial des patients, les données IRM ont été évaluées et les critères d'exclusion étaient les suivants : absence d'imagerie sagittale (SAG) et transversale (TRA) pondérée en T2 (T2WI) et d'artefacts dans l'image IRM.

Les données sur les caractéristiques cliniques de base, y compris l'âge, le sexe, le tabagisme, la consommation d'alcool, les antécédents médicaux avec les maladies associées, l'heure d'apparition, le score de McCormick préopératoire et les caractéristiques radiologiques des lésions liées à la tumeur, ont été recueillies. De plus, toutes les caractéristiques radiologiques, y compris le nombre de tumeurs, le rapport axial (tumeur/moelle épinière), les saignements, les kystes, la cavité médullaire, l'œdème, l'atrophie et la malformation, ont été évaluées de manière indépendante par trois neuroradiologues. Toutes ces caractéristiques ne pouvaient pas être obtenues par extraction de caractéristiques radiomiques. Deux pathologistes expérimentés ont effectué l'évaluation pathologique de tous les gliomes en utilisant le WHO CNS5 pour le classement et la classification des gliomes [13]. Nous avons classé les grades de gliome en bas grade (WHO I–II, bénin) et haut grade (WHO III–IV, malin), et le statut mutationnel d'ATRX et de P53 a été déterminé par IHC.

Les patients recrutés à l'hôpital 1 ont été inclus dans la cohorte primaire (n = 332) et ont été assignés au hasard à l'ensemble de formation et à l'ensemble de validation interne après une validation croisée quintuple en fonction du statut de mutation ATRX/P53 et du grade de la tumeur. Les patients de l'hôpital 2 ont été inclus dans la cohorte de validation externe indépendante (n = 129). Un organigramme détaillé du processus de sélection des patients est illustré à la Fig. 1.

Organigramme montrant le protocole de sélection des patients et les critères d'inclusion et d'exclusion. ATRX, alpha thalassémie/syndrome de retard mental lié à l'X ; IHC, immunohistochimie ; P53, protéine tumorale p53; SAG, sagittal ; TRA, transversal ; WI, imagerie pondérée

Les données IRM ont été obtenues à l'aide d'un scanner IRM 3.0-T (Discovery MR750 ; GE Healthcare, Milwaukee, WI) à l'hôpital 1 et des systèmes IRM Siemens (Verio, Prisma ou Skyra ; Siemens Healthcare, Erlangen, Allemagne) ou Philips (Ingenia, Philips Medical System, Best, Pays-Bas) à l'hôpital 2. Un aperçu des paramètres utilisés pour acquérir l'IRM est donné dans le fichier supplémentaire 1, qui montre que les scans sont obtenus par des scanners de différents fournisseurs. s employant divers paramètres d'acquisition. L'identification des frontières des gliomes de bas grade est difficile sur les séquences pondérées en T1 et en contraste ; ainsi, la séquence pondérée en T2 (T2W) est bien acceptée pour identifier les signaux hyperintenses anormaux représentant les gliomes, et les régions tumorales d'intérêt (ROI) ont été délimitées sur SAG et TRA T2WI séparément [14].

Les lésions ont été délimitées sur SAG et TRA T2WI par deux neuroradiologues expérimentés à l'aide du logiciel ITK-SNAP (www.itksnap.org). Les signaux hyperintenses anormaux sur les images IRM T2W ont été considérés comme des régions tumorales et les signaux du liquide céphalo-rachidien, de la cavité de la moelle épinière et de l'œdème ont été évités. Si le retour sur investissement était controversé, un neuroradiologue senior effectuait la détermination finale. Des images pondérées en T1 avec et sans rehaussement au gadolinium, des images de récupération d'inversion T1 courte et des images de récupération d'inversion d'atténuation de fluide ont été recueillies pour la plupart des patients afin d'aider à identifier les tumeurs. Seul le T2WI a été utilisé dans les études ultérieures. Enfin, pour réduire l'hétérogénéité entre les différents scanners, nous avons rééchantillonné les images T2W et le masque ROI correspondant en une taille de voxel uniforme de 0,5 × 0,5 × 5 mm sur tous les patients pour l'extraction radiomique.

Après le prétraitement, des modèles d'apprentissage en profondeur ont été proposés pour segmenter les lésions, ce qui a grandement amélioré l'efficacité du travail futur. Ce travail a sélectionné une méthode de modèle d'apprentissage profond basée sur l'architecture du transformateur (transformateur Swin) en raison de sa supériorité dans de multiples domaines [15, 16]. Le transformateur Swin adopte une conception hiérarchique contenant un total de quatre étapes : chaque étape diminue la résolution de la carte des caractéristiques d'entrée et étend le champ perceptif couche par couche, similaire à un réseau neuronal convolutif. De plus, il est conçu avec l'intégration de patchs, qui découpe les scans IRM en patchs et les intègre dans le modèle. Bien que cette architecture ait bien fonctionné dans plusieurs tâches [17, 18], son utilisation pour segmenter les IMG n'a pas été rapportée.

Les images SAG et TRA de la cohorte primaire ont été utilisées pour les cohortes de formation, de validation interne et externe pour les tests. Le canal d'entrée était bidimensionnel, c'est-à-dire que toutes les séquences IRM étaient converties en tranches, puis saisies par lots, et les résultats de sortie finaux étaient reconstruits en 3D. L'apprentissage par transfert a été adopté pour la formation, et le modèle pré-formé était swin_transformer_base_patch4_window7_224_imagenet_1k. L'épine dorsale du modèle était SwinTransformer_base_patch4_window7_224.

Les caractéristiques radiomiques ont été extraites à l'aide du module PyRadiomics écrit en Python 3.7 conformément à une étude précédente [19]. Les images SAG et TRA ont toutes deux extrait les six classes d'entités suivantes : statistiques de premier ordre, forme, matrice de longueur d'exécution en niveaux de gris, matrice de zone de taille en niveaux de gris, matrice de différence de tons de gris voisins et matrice de dépendance en niveaux de gris. Ces classes d'entités utilisaient six filtres intégrés (filtres d'ondelettes, carré, racine carrée, logarithme, exponentiel et gradient). Toutes les fonctionnalités ont été nommées en connectant le type d'IRM, le type d'image à partir duquel la fonctionnalité a été extraite, la classe de fonctionnalités et le nom de la fonctionnalité séparés par un trait de soulignement. Par exemple, TRA_original_glrlm_RunEntropy est une entité extraite de la séquence TRA T2WI, de l'image d'origine et de la classe d'entités glrlm, et le nom de l'entité est RunEntropy.

Pour chaque patient, 1960 caractéristiques radiomiques ont été extraites des données SAG et TRA T2WI, et toutes les caractéristiques radiomiques ont été transformées en z pour la normalisation des données. Pour éviter les variations interobservateurs lors de la segmentation manuelle, nous avons calculé le coefficient de corrélation intraclasse (ICC) pour chaque caractéristique, et seuls ceux avec une stabilité élevée (ICC > 0,8) ont été inclus dans l'analyse [20]. Ensuite, les caractéristiques stables sélectionnées ont été testées à l'aide du test t d'échantillons indépendants ou du test Mann-Whitney U pour sélectionner les caractéristiques importantes potentielles. Les caractéristiques qui ne répondaient pas aux critères de l'un ou l'autre des tests susmentionnés ont été exclues. Cette étude a adopté l'opérateur de réduction et de sélection le moins absolu (LASSO) sur la cohorte d'entraînement pour dépister les caractéristiques significatives avec des coefficients non nuls qui peuvent différencier séparément le statut de mutation ATRX et P53 ou le grade de gliome. Pour les trois résultats ATRX, P53 et le grade de la tumeur, nous avons utilisé LASSO pour sélectionner les caractéristiques des groupes TRA, SAG et TRA + SAG, respectivement. Les méthodes de calcul susmentionnées sont disponibles dans la documentation PyRadiomics 2.2.0 [21].

Dans cette étude, trois types de réseaux de neurones profonds (DNN) ont été construits sur la base des caractéristiques des données des tâches de prédiction : WHO-Mind, ATRX-Mind et P53-Mind. WHO-Mind a une couche d'entrée, quatre couches cachées et une couche de sortie. ATRX-Mind et P53-Mind ont tous deux une couche d'entrée, trois couches cachées et une couche de sortie. Pour chaque DNN, le ReLU et Adam ont été sélectionnés respectivement comme fonction d'activation et comme solutionneur pour l'optimisation du poids. De plus, les taux d'apprentissage initiaux et les tailles de lot ont été fixés à 0,01 et 64 dans tous les modèles, respectivement. L'architecture du modèle et les hyperparamètres clés sont résumés dans le fichier supplémentaire 2. Cependant, la nature déséquilibrée des données incluses dans cette étude a posé un défi pour la formation du modèle, car le déséquilibre des catégories de données peut entraîner un surajustement important. Par conséquent, après avoir divisé l'ensemble de données, la technique de suréchantillonnage synthétique des minorités (SMOTE) a été adoptée pour l'ensemble d'apprentissage divisé afin d'obtenir une augmentation des données. Son idée de base est de générer de nouveaux échantillons synthétiques par interpolation entre les échantillons de classes minoritaires, équilibrant ainsi la distribution des classes, et améliorant ainsi les performances du classifieur.

Plus précisément, cet algorithme analyse les échantillons de classe minoritaire et synthétise artificiellement de nouveaux échantillons basés sur les échantillons de classe minoritaire à ajouter à l'ensemble de données, résolvant ainsi le problème de surajustement du modèle. L'algorithme sélectionne d'abord au hasard un échantillon de la classe minoritaire (échantillon A) et identifie ses k plus proches voisins au sein de la classe minoritaire. Par la suite, un voisin (échantillon B) est choisi au hasard parmi ces k voisins. Le nouvel échantillon synthétique est créé sur le segment de ligne entre l'échantillon A et l'échantillon B. Ce processus est répété selon les besoins jusqu'à ce qu'un nombre suffisant d'échantillons synthétiques de classe minoritaire soient générés pour atteindre l'équilibre de classe souhaité. Il convient de noter que SMOTE crée uniquement de nouveaux échantillons dans l'espace des fonctionnalités sans générer de nouvelles étiquettes de classe. Les échantillons synthétiques héritent de l'étiquette de classe de leurs échantillons parents (c'est-à-dire l'échantillon A et l'échantillon B). Pour implémenter SMOTE dans Python 3.7, nous avons utilisé la bibliothèque d'apprentissage déséquilibré, en appliquant l'algorithme SMOTE aux données d'apprentissage afin d'équilibrer la distribution des classes.

De plus, étant donné que certains modèles grand public qui ont été développés ont obtenu de bonnes performances dans des domaines connexes [22,23,24], l'amplification de gradient extrême (XGBoost), l'arbre de décision d'amplification de gradient (LightGBM) et la forêt aléatoire (RF) ont également été formés et testés à des fins de comparaison. Les paramètres des modèles ci-dessus ont été optimisés au cours du processus de formation à l'aide de l'outil GridSearchCV dans Scikit-learn 1.1.1. La modélisation a été effectuée dans l'environnement de programmation Python 3.7 et la bibliothèque principale impliquée était Scikit-learn 1.1.1.

Le processus global de cette étude est illustré à la Fig. 2. Trois tâches (grade de tumeur OMS, prédiction du statut de mutation ATRX et prédiction du statut de mutation P53) ont été incluses, et chacune a été utilisée pour créer quatre modèles d'apprentissage automatique. De plus, six représentations de caractéristiques différentes ont été comparées pour explorer l'entrée de modèle la plus supérieure : radiomique SAG, radiomique SAG avec ligne de base clinique, radiomique TRA, radiomique TRA avec ligne de base clinique, radiomique SAG + TRA et radiomique SAG + TRA avec des caractéristiques de ligne de base clinique. Dans la cohorte primaire, une validation croisée quintuple a été utilisée pour identifier les meilleurs modèles. Les données ont été divisées au hasard en cinq parties égales : une a été sélectionnée pour une validation interne et les autres ont été formées. Ce processus a été répété cinq fois. Les modèles les plus performants ont été testés à l'aide d'une cohorte de validation externe pour vérifier la capacité de généralisation. Ce travail a été réalisé sous Windows 10 OS et impliquait des appareils informatiques avec un processeur AMD Ryzen 7 5800H (16 Go de RAM) et un GPU GeForce RTX ™ 3090 (24 Go de RAM).

Illustration du processus d'étude. L'étape I comprend l'acquisition d'images brutes (a), la segmentation manuelle du retour sur investissement (b) et la segmentation automatique du retour sur investissement (c). L'étape II comprend l'extraction et la sélection des caractéristiques. À partir des images SAG et TRA, les caractéristiques radiomiques, y compris les caractéristiques statistiques, de forme, de texture et d'ondelettes de premier ordre, sont extraites (d). Toutes les fonctionnalités extraites sont filtrées par ICC pour sélectionner des fonctionnalités stables (e). Les caractéristiques informatives sont ensuite sélectionnées à l'aide de LASSO (f). L'étape III comprend la construction et la validation du modèle. Des caractéristiques cliniques et radiomiques sélectionnées sont entrées dans les réseaux de neurones profonds pour prédire les différentes tâches (g), et les performances du modèle sont ensuite testées dans la cohorte de validation externe (h). ATRX, alpha thalassémie/syndrome de retard mental lié à l'X ; ICC, coefficient de corrélation intraclasse ; LASSO, moindre retrait absolu et opérateur de sélection ; P53, protéine tumorale p53; ROI, région d'intérêt ; SAG, sagittal ; TRA, transversal

Lors de la représentation des variables continues, les différences ont été évaluées à l'aide du test t de Student ou du test U de Mann-Whitney, selon le cas, et les données sont représentées sous forme de médiane avec intervalle interquartile. Plus précisément, étant donné que la validation croisée quintuple a été utilisée dans la cohorte principale, nous avons également calculé les moyennes et les intervalles de confiance (IC) à 95 % pour les mesures d'évaluation des modèles. Nous avons adopté le test du chi carré pour évaluer les différences entre les variables catégorielles, et les résultats sont présentés sous forme de nombre d'événements et de fréquence relative (%). Les performances de tous les modèles ont été évaluées en fonction de la précision (Acc), de la sensibilité (Sens), de la spécificité (Spec), des scores F1 et des courbes des caractéristiques de fonctionnement du récepteur (ROC). Un coefficient de similarité dés (DSC) a été adopté pour évaluer la performance des réseaux pour la segmentation IMG. Toutes les analyses statistiques ont été effectuées à l'aide du logiciel R (version 3.6.3, R Foundation for Statistical Computing, Vienne, Autriche). La signification statistique a été définie comme p ≤ 0,05.

Au total, 332 patients de l'hôpital 1 (cohorte primaire) ont été divisés en cohortes de formation et de validation interne, et 127 patients de l'hôpital 2 ont été inscrits en tant que cohorte de validation externe indépendante. Les caractéristiques cliniques initiales des patients et la distribution du statut mutationnel ATRX et P53 dans les cohortes de validation primaire et externe sont présentées dans le fichier complémentaire 3. Dans la cohorte primaire, 52 patients (15,7 %) avaient des gliomes de haut grade et 280 patients (84,3 %) avaient des gliomes de bas grade. La cohorte de validation externe comprenait 20 (58,8 %) patients atteints de gliomes de haut grade et 14 (41,2 %) patients atteints de gliomes de bas grade. Il y avait des différences significatives dans le nombre de mutations ATRX (79/332, 23,8 % ; 43/127, 33,9 % ; p = 0,039) et P53 (72/332, 21,7 % ; 44/127, 34,6 % ; p = 0,006) entre les cohortes de validation primaire et externe. Pendant ce temps, aucune différence significative n'a été trouvée dans l'âge, le sexe, le mois d'apparition, les maladies d'accompagnement, le tabagisme, la consommation d'alcool ou le score McCormick entre les cohortes de validation primaire et externe. En ce qui concerne les caractéristiques d'imagerie extraites par les neuroradiologues, le rapport de l'axe de la tumeur dans la moelle épinière et la proportion de saignement tumoral différaient significativement entre les deux hôpitaux.

Le modèle de transformateur Swin a été formé à l'aide de tranches d'images SAG et TRA et de lésions artificiellement marquées dans la cohorte primaire. Après 50 000 itérations, le modèle s'est avéré complètement convergent et sans surajustement. Par conséquent, ce modèle a été sélectionné pour les tests à ce stade. Au total, 20 % des échantillons ont été sélectionnés au hasard parmi les patients comme ensemble de test, et le reste a été utilisé comme ensemble d'apprentissage. Dans le test de phase SAG, l'Acc et le DSC du modèle de segmentation automatique ont atteint 0,9929 et 0,8697, respectivement. Dans le test de phase TRA, l'Acc et le DSC du modèle de segmentation automatique étaient de 0,9978 et 0,8738, respectivement. Ces résultats ont démontré que le modèle d'apprentissage en profondeur susmentionné était relativement satisfaisant pour la segmentation des lésions dans cette étude. La visualisation de la segmentation automatique des deux phases est illustrée à la Fig. 2c.

Pour chaque patient, 1960 caractéristiques radiomiques ont été dérivées et les résultats de l'ICC ont montré que 1572 (80,1 %) caractéristiques étaient stables. Les caractéristiques stables sélectionnées dans les groupes TRA et SAG sont répertoriées dans le fichier supplémentaire 4. Un total de 1560, 1554 et 1517 caractéristiques pour le statut de mutation ATRX, le statut de mutation P53 et les tâches de classement des tumeurs de l'OMS, respectivement, ont réussi l'examen du test t ou du test Mann-Whitney U. Nous avons utilisé une validation croisée quintuple dans LASSO pour chaque tâche de prédiction afin de sélectionner les caractéristiques significatives. Dans la tâche de prédiction du grade de la tumeur de l'OMS, 24 caractéristiques ont été sélectionnées dans SAG, 6 caractéristiques dans TRA et 20 caractéristiques dans SAG + TRA (fichier supplémentaire 5). Dans la tâche de prédiction du statut de mutation ATRX, 3 caractéristiques ont été sélectionnées dans SAG, 39 caractéristiques dans TRA et 5 caractéristiques dans SAG + TRA (fichier supplémentaire 6). Dans la tâche de prédiction du statut de mutation P53, 21 caractéristiques ont été sélectionnées dans SAG, 24 caractéristiques dans TRA et 57 caractéristiques dans SAG + TRA (fichier supplémentaire 7). Toutes les fonctionnalités sélectionnées par LASSO sont répertoriées dans le fichier complémentaire 8.

Quatre modèles d'apprentissage automatique ont été formés pour chaque tâche de prédiction, et chaque modèle a été introduit dans six représentations de caractéristiques. Tous les modèles ont été optimisés en paramètres dans les expériences, ce qui a facilité la comparaison des performances. Les résultats de la prédiction du grade tumoral de l'OMS et des courbes ROC des modèles proposés sont présentés à la Fig. 3. Parmi les quatre modèles, WHO-Mind a obtenu la meilleure aire moyenne sous la courbe ROC (AUC ; 0,9263), l'AUC étant supérieure à celle de XGBoost (0,8802), LightGBM (0,9079) et RF (0,8618), indiquant la supériorité de l'architecture du réseau neuronal dans cette tâche de prédiction. Cependant, la saisie de caractéristiques radiomiques combinées à des caractéristiques cliniques de base était supérieure à la seule saisie de caractéristiques radiomiques, et la combinaison la plus performante était SAG + TRA + indicateurs cliniques. Notamment, nous avons trouvé des résultats similaires dans l'exécution de la tâche de prédiction du statut de mutation ATRX et P53, ce qui peut être dû à la grande variété de caractéristiques couvertes par la fusion multimodale. Les résultats des prédictions des mutations ATRX et P53 pour chaque modèle sont présentés dans les Fig. 4 et 5, respectivement. Les modèles ATRX-Mind et P53-Mind proposés ont obtenu de meilleurs résultats que les modèles comparés, où les ASC les plus élevées étaient respectivement de 0,9281 et 0,9173. Pour refléter l'exhaustivité de l'évaluation des modèles proposés, leurs scores Acc, Sens, Spec et F1 ont également été calculés et résumés dans le fichier supplémentaire 9.

La quintuple validation croisée aboutit à la tâche de prédiction de l'OMS. a Les résultats de la comparaison du WHO-Mind proposé avec les modèles d'apprentissage automatique traditionnels. b Les courbes de caractéristique de fonctionnement du récepteur (ROC) de WHO-Mind lors de la saisie des caractéristiques de la phase SAG (à gauche), de la phase TRA (au milieu) et de la SAG combinée à la phase TRA (à droite). c Les courbes ROC de WHO-Mind lorsque les caractéristiques de la ligne de base clinique de la phase SAG (à gauche), de la ligne de base clinique de la phase TRA (au milieu) et de la ligne de base clinique de la phase TRA SAG (à droite) sont saisies. AUC, aire sous la courbe ; SAG, sagittal ; TRA, transversal

La quintuple validation croisée aboutit à la tâche de prédiction du génotype ATRX. a Les résultats de la comparaison de l'ATRX-Mind proposé avec les modèles d'apprentissage automatique traditionnels. b Les courbes ROC d'ATRX-Mind lors de la saisie des caractéristiques de la phase SAG (à gauche), de la phase TRA (au milieu) et du SAG combiné à la phase TRA (à droite). c Les courbes ROC d'ATRX-Mind lorsque les caractéristiques de la ligne de base clinique de la phase SAG (à gauche), de la ligne de base clinique de la phase TRA (au milieu) et de la ligne de base clinique de la phase TRA SAG (à droite) sont saisies. ATRX, alpha thalassémie/syndrome de retard mental lié à l'X ; AUC, aire sous la courbe ; ROC, caractéristique de fonctionnement du récepteur ; SAG, sagittal ; TRA, transversal

La quintuple validation croisée aboutit à la tâche de prédiction du génotype P53. a Les résultats de la comparaison du P53-Mind proposé avec les modèles d'apprentissage automatique traditionnels. b Les courbes ROC de P53-Mind lors de la saisie des caractéristiques de la phase SAG (à gauche), de la phase TRA (au milieu) et du SAG combiné à la phase TRA (à droite). c Les courbes ROC de P53-Mind lorsque les caractéristiques de la ligne de base clinique de la phase SAG (à gauche), de la ligne de base clinique de la phase TRA (au milieu) et de la ligne de base clinique de la phase TRA SAG (à droite) sont saisies. AUC, aire sous la courbe ; P53, protéine tumorale p53; ROC, caractéristique de fonctionnement du récepteur ; SAG, sagittal ; TRA, transversal

Les modèles les plus performants (c'est-à-dire WHO-Mind, ATRX-Mind et P53-Mind) ont été sélectionnés pour des tests externes. Des représentations de caractéristiques fusionnées multimodales ont été introduites dans chaque modèle, à savoir les indicateurs cliniques SAG + TRA +. L'effet de segmentation automatique du transformateur Swin est illustré à la Fig. 6a. Cela s'est avéré pour segmenter la zone de la lésion avec une précision relative. La performance des modèles dans chaque tâche de test est illustrée à la Fig. 6b. WHO-Mind a atteint l'AUC la plus élevée (0,8431), et WHO-Mind et ATRX-Mind ont obtenu l'Acc la plus élevée (0,8889). De plus, les ROC des trois modèles ont été tracés pour visualiser plus en détail leurs performances de généralisation (Fig. 6c – e). Des résultats de test plus détaillés (par exemple, les scores Acc, Sens, Spec et F1) sont affichés dans le fichier supplémentaire 10.

Résultats de la validation externe à l'aide des modèles proposés. a La visualisation de la segmentation des lésions à l'aide du modèle de segmentation automatique dans les phases SAG et TRA, respectivement. b Les résultats de la validation externe adoptant les modèles proposés dans différentes tâches. c–e Les courbes ROC pour chaque modèle dans les tâches de prédiction. ATRX, alpha thalassémie/syndrome de retard mental lié à l'X ; ROC, caractéristique de fonctionnement du récepteur ; P53, protéine tumorale p53; SAG, sagittal ; TRA, transversal ; OMS, Organisation mondiale de la santé

La biopsie pour obtenir du tissu tumoral pour l'examen histologique des tumeurs de la moelle épinière est dangereuse et n'en vaut pas la peine en raison du risque élevé. Dans cette étude, nous avons développé trois modèles capables de segmenter automatiquement la région IMG et de prédire le statut de mutation ATRX/P53 et le grade des IMG sur la base d'IRM sagittales et transversales préopératoires. Les modèles de prédiction offrent une alternative non invasive pour identifier le grade de la tumeur et les caractéristiques histopathologiques chez les patients avec IMG.

De nombreuses études ont utilisé des méthodes d'apprentissage automatique pour identifier les caractéristiques génétiques et histologiques des gliomes cérébraux [6, 7]. Li et al. [25] ont adopté un modèle de machine à vecteur de support pour prédire les caractéristiques génétiques de l'ATRX. Etant donné que leur méthode n'est efficace que pour les gliomes de bas grade, le grade tumoral doit être connu à l'avance, ce qui complique l'utilisation de leur méthode en période préopératoire. Gao et al. [7] ont utilisé plusieurs approches radiomiques basées sur l'apprentissage automatique pour prédire le grade de gliome cérébral et l'état des biomarqueurs pathologiques, notamment Ki-67, GFAP et S100. Cependant, ces biomarqueurs sont interdépendants et ne sont pas très spécifiques aux gliomes, selon le CNS5 de l'OMS. Dans les contextes cliniques réels, il n'est pas possible de déterminer avec précision le type de gliome avant l'opération. Par conséquent, les modèles doivent traiter tous les types de gliomes, y compris les grades I à IV de l'OMS. En tant que telle, cette étude a recruté consécutivement tous les types de gliomes de la moelle épinière de deux centres.

De nombreuses études se sont concentrées sur la prédiction de la mutation IDH et du statut de co-délétion 1p/19q [6]. Bien que la mutation IDH et le statut de co-délétion 1p/19q soient des biomarqueurs importants pour le pronostic et la survie des gliomes, nous ne l'avons pas prédit dans notre étude. D'une part, la mutation IDH dans les IMG n'est pas aussi fréquente que dans les gliomes cérébraux et ne peut pas être utilisée pour faire la distinction entre l'astrocytome pilocytique de grade I et l'astrocytome diffus de grade II. En revanche, IDH IHC serait inefficace car la plupart des IMG sont dépourvus de la mutation classique IDH1 p.R132H [12]. De plus, les astrocytomes diffus avec des mutations IDH sont les plus susceptibles d'héberger des mutations dans ATRX et P53 [26], et cIMPACT-NOW Update 2 indique qu'une perte définitive d'expression nucléaire ATRX et/ou d'immunopositivité p53 est suffisante pour le diagnostic d'astrocytome sans la nécessité d'un test 1p/19q [27]. Par conséquent, les mutations ATRX et P53 sont plus utiles pour identifier les DIM et sont également d'importants indicateurs de comportement clinique. Nos modèles, axés sur le statut de mutation ATRX et P53, apporteront une commodité significative dans le diagnostic des IMG.

La segmentation traditionnelle des lésions est effectuée manuellement, ce qui prend du temps et demande beaucoup de travail. Des progrès dans la segmentation automatique des gliomes ont été rapportés plus fréquemment [28, 29, 30, 31], mais seules quelques études ont tenté de segmenter automatiquement les tumeurs de la moelle épinière en raison du manque de formation suffisante dans ces tumeurs rares [8, 10]. Cette étude a utilisé une stratégie d'apprentissage en profondeur basée sur l'architecture du transformateur pour segmenter les IMG, et des résultats de segmentation relativement satisfaisants ont été obtenus (le DSC était de 0,8697 pour SAG et de 0,8738 pour TRA). À notre connaissance, cette étude est la première à employer une telle stratégie. Bien que les résultats de la segmentation présentent temporairement un certain écart par rapport à l'annotation manuelle, la méthode améliore considérablement l'efficacité et facilite la prédiction de bout en bout. Nous allons encore améliorer cet algorithme pour obtenir une segmentation automatique plus précise.

De plus, les performances du modèle ont été comparées à l'aide de différentes combinaisons d'images SAG, d'images TRA et de caractéristiques cliniques. La combinaison des caractéristiques SAG et TRA a montré une meilleure capacité discriminatoire que l'une ou l'autre caractéristique seule, probablement parce que les caractéristiques SAG et TRA peuvent former des propriétés complémentaires. La plupart des IMG sont confinés à la moelle épinière et se développent le long de l'axe longitudinal de la moelle épinière. Les images SAG peuvent montrer les plus grands détails anatomiques et d'autres lésions liées à la tumeur, telles que la cavité de la moelle épinière et l'œdème. Cependant, seules quelques tranches de numérisation sont obtenues à partir de SAG T2WI, généralement 11 tranches, ce qui est insuffisant pour construire des modèles de tumeurs 3D. Les scans TRA T2WI ont généralement un espacement de coupe plus petit, ont l'avantage de construire avec précision une ROI tumorale 3D et peuvent permettre une délimitation plus précise du contour de la tumeur pendant la segmentation. De plus, des recherches antérieures ont confirmé que des caractéristiques cliniques telles que l'âge et le sexe sont liées au type de gliome [32, 33]. Wu et al. [34] ont développé une stratégie de nomogramme pour adopter les caractéristiques cliniques dans les modèles de prédiction basés sur la radiomique. Quinze caractéristiques cliniques de base, dont sept caractéristiques de base et huit signes radiologiques difficiles à représenter avec l'approche radiomique, sélectionnés par régression univariée et expérience clinique antérieure ont été adoptés dans nos modèles. Bien que l'entrée radiomique SAG + TRA ait déjà atteint des performances satisfaisantes, le modèle a montré une meilleure capacité de différenciation lorsque nous avons ajouté des caractéristiques cliniques.

Il est important de souligner que les trois réseaux de neurones proposés ont montré des performances supérieures aux modèles d'apprentissage d'ensemble traditionnels dans toutes les tâches de prédiction, ce qui était encourageant. Cela peut être lié à l'architecture des modèles. Plus précisément, les réseaux de neurones proposés dans cette étude ont fait l'objet d'une pré-expérimentation approfondie, notamment en définissant le nombre de couches et le nombre de neurones. Des tests externes ont également été effectués pour vérifier leur généralisabilité, et les résultats ont été satisfaisants. Pour les tâches de prédiction du grade tumoral de l'OMS, du statut de mutation ATRX et du statut de mutation P53, le modèle proposé a obtenu des ASC de 0,8431, 0,7622 et 0,7954, respectivement, dans l'ensemble de validation externe.

Notre étude comporte certaines limites. Premièrement, nous avons sélectionné uniquement les biomarqueurs ATRX et P53 couramment utilisés pour les DIM parmi une large gamme de biomarqueurs. La détection d'autres biomarqueurs importants dans les IMG, tels que Ki-67 et H3 K27M, peut également bénéficier d'une approche d'apprentissage automatique. Deuxièmement, nos modèles devraient intégrer davantage de caractéristiques des patients à l'avenir pour permettre une évaluation plus complète de l'état des patients. Par exemple, nos modèles ont encore besoin d'entrées en ce qui concerne certaines caractéristiques radiologiques, telles que la cavité médullaire, l'œdème et l'atrophie, qui nécessitent une évaluation des connaissances a priori par les radiologues. Plusieurs entrées d'imagerie, y compris la moelle épinière normale et les lésions liées à la tumeur, peuvent aider à extraire automatiquement toutes les caractéristiques radiologiques. Troisièmement, bien que nos données proviennent de deux instituts dont un pour la validation externe, un ensemble de données plus important provenant de plusieurs instituts est nécessaire pour équilibrer l'hétérogénéité des différentes machines d'acquisition MR. Enfin, il existe un certain déséquilibre dans la proportion de données de différents types (par exemple, différents grades ou états de mutation) dans cette étude. L'ensemble de données devrait être équilibré à l'avenir.

Nous avons développé la première stratégie d'apprentissage automatique pour prédire le grade IMG et l'état des mutations ATRX et P53 tout en segmentant automatiquement la tumeur. Les réseaux de neurones basés sur la fusion multimodale (c'est-à-dire la ligne de base clinique de la phase SAG-TRA) se sont avérés avoir les meilleures performances de prédiction. Bien qu'une validation supplémentaire doive être effectuée dans davantage d'instituts avant une application clinique généralisée, nous pensons que cette recherche est une tentative significative de diagnostic automatique des DIM.

Les ensembles de données utilisés et/ou analysés au cours de l'étude actuelle sont disponibles auprès de l'auteur correspondant sur demande raisonnable.

Précision

Alpha thalassémie/syndrome de retard mental lié à l'X

Réseau neuronal profond

Coefficient de similarité des dés

Coefficient de corrélation intraclasse

Isocitrate déshydrogénase

Immunohistochimie

Gliome intramédullaire

Opérateur de moindre retrait absolu et de sélection

Arbre de décision d'amplification des dégradés

Imagerie par résonance magnétique

Protéine tumorale p53

Forêt aléatoire

Caractéristique de fonctionnement du récepteur

Région d'intérêt

Sagittal

Imagerie pondérée en T2

Transversal

Amplification extrême des dégradés

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N'est pas applicable.

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Chao Ma et Liyang Wang ont contribué à parts égales à ce travail.

École de médecine clinique, Université Tsinghua, Pékin, Chine

Chao Ma, Liyang Wang et Chuntian Gao

Département de neurochirurgie, Hôpital Tsinghua Changgung de Pékin, École de médecine clinique, Université Tsinghua, Pékin, Chine

Chao Ma, Chuntian Gao, Linkai Jing, Yang Lu, Dongkang Liu, Weitao Man, Kaiyuan Yang, Zhe Meng, Huifang Zhang et Guihuai Wang

Centre hépato-pancréato-biliaire, Hôpital Tsinghua Changgung de Pékin, École de médecine clinique, Université Tsinghua, Pékin, Chine

Liyang Wang

Département de neurochirurgie, Premier hôpital affilié de l'Université de Zhengzhou, Université de Zhengzhou, Zhengzhou, Chine

Dengpan Song & Fuyou Guo

Institut de médecine de précision, Université Tsinghua, Pékin, Chine

Ping Xue

State Key Laboratory of Low-Dimensional Quantum Physics and Department of Physics, Tsinghua University, Collaborative Innovation Center of Quantum Matter and Beijing Advanced Innovation Center for Structural Biology, Pékin, 100084, Chine

Ping Xue

Département de neurochirurgie, Beijing Tiantan Hospital, Capital Medical University, Beijing, 100070, Chine

Yupeng Zhang

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Concevoir l'étude et la conception : CM, YW et GW Le radiologue expert lit : LJ, YL, DL, WM et KY Collecte et conservation des ensembles de données cliniques : DS, CG, ZM et HZ Performance de la chirurgie/biopsie : GW et FG Traitement et programmation des images : CM, YW, PX et YZ Analyse et interprétation des données : CM, YW et YZ Rédaction du manuscrit : CM, YW et GW Analyse critique et révision du manuscrit : tous les auteurs. Les auteurs ont lu et approuvé le manuscrit final.

Correspondance à Yupeng Zhang, Fuyou Guo ou Guihuai Wang.

Les comités d'éthique de l'hôpital Tsinghua Changgung de Pékin (16149-0110) et du premier hôpital affilié de l'université de Zhengzhou (2021-KY-0156-002) ont approuvé cette étude et l'exigence d'obtenir un consentement éclairé a été levée.

N'est pas applicable.

Les auteurs déclarent n'avoir aucun intérêt concurrent.

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Paramètres IRM par fabricant. Trois scanners IRM, à savoir GE, Siemens et Philips, ont été utilisés dans cette étude. Chaque machine a des paramètres de numérisation différents pour les images sagittales et transversales pondérées en T2 des vertèbres cervicales, thoraciques et lombaires. Ce tableau répertorie les paramètres de numérisation IRM importants avant le prétraitement de l'image.

Architecture des modèles proposés et réglages optimisés des hyperparamètres clés.

Caractéristiques cliniques des patients et répartition du statut mutationnel ATRX et P53 entre les cohortes de validation primaire et externe. ATRX, alpha thalassémie/syndrome de retard mental lié à l'X ; IQR, intervalle interquartile ; P53, protéine tumorale p53; OMS, Organisation mondiale de la santé.

Caractéristiques stables sélectionnées dans les images TRA et SAG. Pour éviter les variations interobservateurs lors de la segmentation manuelle, nous avons calculé le coefficient de corrélation intraclasse pour chaque caractéristique, et seuls ceux avec une stabilité élevée ont été inclus dans l'analyse. Le tableau ci-dessus montre la proportion d'entités stables dans chaque classe d'entités extraites des images TRA et SAG. GLDM, matrice de dépendance des niveaux de gris ; GLRLM, matrice de longueur d'exécution en niveaux de gris ; GLSZM, matrice de zone de taille en niveaux de gris ; NGTDM, matrice de différence de tons de gris voisins ; SAG, sagittal ; TRA, transversal.

Sélection de fonctionnalités avec LASSO dans la tâche de classement de l'OMS. Sélection de fonctionnalités dans le groupe SAG. Vingt-quatre caractéristiques avec des coefficients non nuls ont été sélectionnées à l'aide des critères minimaux.Profils de coefficients LASSO des caractéristiques du groupe SAG. Chaque ligne colorée représente le coefficient de chaque caractéristique. Sélection de caractéristique dans le groupe TRA. Six entités avec des coefficients non nuls ont été sélectionnées à l'aide des critères minimaux.Profils de coefficients LASSO des entités du groupe TRA.Sélection des entités du groupe SAG+TRA. Vingt caractéristiques avec des coefficients non nuls ont été sélectionnées à l'aide des critères minimaux. Profils de coefficients LASSO des caractéristiques du groupe SAG + TRA. LASSO, moindre retrait absolu et opérateur de sélection ; SAG, sagittal ; TRA, transversal ; OMS, Organisation mondiale de la santé.

Sélection de fonctionnalités avec LASSO dans la tâche ATRX. Sélection de fonctionnalités dans le groupe SAG. Trois caractéristiques avec des coefficients non nuls ont été sélectionnées à l'aide des critères minimaux.Profils de coefficients LASSO des caractéristiques du groupe SAG. Chaque ligne colorée représente le coefficient de chaque caractéristique. Sélection de caractéristique dans le groupe TRA. Trente-neuf caractéristiques avec des coefficients non nuls ont été sélectionnées à l'aide des critères minimaux.Profils de coefficients LASSO des caractéristiques du groupe TRA.Sélection des caractéristiques dans le groupe SAG+TRA. Cinq caractéristiques avec des coefficients non nuls ont été sélectionnées à l'aide des critères minimaux.Profils de coefficients LASSO des caractéristiques du groupe SAG+TRA. ATRX, alpha thalassémie/syndrome d'arriération mentale lié à l'X, LASSO, moindre rétrécissement absolu et opérateur de sélection ; SAG, sagittal ; TRA, transversal.

Sélection de fonctionnalités avec LASSO dans la tâche P53. Sélection de fonctionnalités dans le groupe SAG. Vingt et une caractéristiques avec des coefficients non nuls ont été sélectionnées à l'aide des critères minimaux.Profils de coefficients LASSO des caractéristiques du groupe SAG. Chaque ligne colorée représente le coefficient de chaque caractéristique. Sélection de caractéristique dans le groupe TRA. Vingt-quatre caractéristiques avec des coefficients non nuls ont été sélectionnées à l'aide des critères minimaux.Profils de coefficients LASSO des caractéristiques du groupe TRA.Sélection des caractéristiques dans le groupe SAG+TRA. Cinquante-sept caractéristiques avec des coefficients non nuls ont été sélectionnées à l'aide des critères minimaux. Profils de coefficients LASSO des caractéristiques du groupe SAG+TRA. LASSO, moindre retrait absolu et opérateur de sélection ; P53, protéine tumorale p53; SAG, sagittal ; TRA, transversal.

Fonctionnalités radiomiques sélectionnées dans chaque tâche de prédiction. Dans la tâche de prédiction du grade tumoral de l'OMS, 24 caractéristiques en SAG, 6 caractéristiques en TRA et 20 caractéristiques en SAG+TRA ont été sélectionnées. Dans la tâche de prédiction ATRX, 3 fonctionnalités dans SAG, 39 fonctionnalités dans TRA et 5 fonctionnalités dans SAG + TRA ont été sélectionnées. Dans la tâche de prédiction P53, 21 caractéristiques en SAG, 24 caractéristiques en TRA et 57 caractéristiques en SAG+TRA ont été sélectionnées. SAG, sagittal ; TRA, transversal.

Résultats détaillés de la validation croisée 5 fois pour les modèles proposés utilisant des caractéristiques de fusion multimodale dans la cohorte primaire. Acc : précision, Sens : sensibilité, Spec : spécificité. Les résultats ci-dessus sont exprimés en utilisant la moyenne de 5 expériences et l'intervalle de confiance à 95 % correspondant.

Résultats de test détaillés dans la cohorte de test externe. Acc : précision, Sens : sensibilité, Spec : spécificité.

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Réimpressions et autorisations

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Reçu : 31 janvier 2023

Accepté : 10 mai 2023

Publié: 29 mai 2023

DOI : https://doi.org/10.1186/s12916-023-02898-4

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